De la chenille au papillon, le mystère de la chrysalide

Publié le 30 septembre 2021 par Marie-Claire RAVE

chrysalide de papillon machaon — Chrysalide de machaon (Papilio machaon)

Au cours du cycle de vie du papillon, il est une étape qui défie l'imagination : l'intense activité qui se déroule à l'intérieur de la chrysalide, sous son bouclier immobile.

La chenille commence par s'auto-digérer
Après plusieurs stades de croissance qui se terminent chaque fois par l'éjection de la peau précédente, la chenille se débarrasse de sa dernière peau. Elle laisse alors apparaître la chrysalide, un nouvel épiderme d'aspect très différent, encore tout tendre, qui va durcir pour former un solide bouclier. Certaines espèces comme le bombyx du mûrier (Bombyx mori) tissent une protection supplémentaire, le cocon. A l'intérieur de la chrysalide, la chenille poursuit sa transformation. Elle sécrète des enzymes digestives qui dissolvent les tissus contenus dans le nouvel épiderme et les réduisent à l'état de "soupe" informe semi-liquide. On peut dire que la chenille se digère elle-même.

Un sac de soupe nutritive
Les quelques cellules survivant au processus de digestion se nourrissent en absorbant les protéines de cette chenille liquéfiée. Elles utilisent l'énergie stockée dans la bouillie de chenille pour se multiplier et former de nouveaux organes, des organes de papillon. On pourrait croire qu'il s'agit d'un autre animal totalement nouveau. Toutefois, les analyses génétiques confirment qu'il s'agit bien du même ADN, donc d'un même animal au corps nouveau totalement remanié.

Un stock de cellules souches qui attend son heure
Les seuls éléments qui restent intacts dans ce milieu nourricier sont les disques imaginaux : ce sont des amas de cellules souches, contenus des petits sacs à l'aspect de bourgeons situés sous l'épiderme, qui existaient déjà dans l'oeuf initial. Mais malgré leur nature de cellules souches, elles sont prédéterminées, certaines sont programmées pour former les yeux, d'autres les pattes, d'autres les ailes, la langue et tous les autres organes.
Cette transformation est enclenchée par l'effet de deux hormones, d'une part le taux d'hormone juvénile chute, ce qui a pour effet de faire disparaître tous les caractères larvaires, d'autre part l'ecdysone contrôle la mue vers l'état de nymphe. Photo : une chrysalide de papillon petite tortue (Aglais urticae) avec le résidu de son ancienne peau.
Une étude de l'Université de Manchester a permis, grâce à la tomodensitométrie à rayons X haute résolution, une technologie qui n'avait jamais été utilisée dans ce domaine, de montrer les modifications d'une chenille à l'intérieur de sa chrysalide, une Belle-Dame, Vanessa cardui. C'est la première fois que l'on pouvait observer toutes les étapes, jour par jour, à l'intérieur d'un même individu, une chenille vivante capable de survivre à l'opération. Cette technologie non-destructrice ouvre de nouvelles voies à la connaissance des insectes.

Tristan Lowe, Russell J. Garwood, Thomas J. Simonsen, Robert S. Bradley and Philip J. 06 July 2013, doi.org/10.1098/rsif.2013.0304

On voit en bleu le système trachéal, assurant la respiration, qui se ramifie fortement, en rouge l'intestin moyen, en orange les tubules de Malpighi, l'organe excréteur évacuant les déchets vers l'extérieur, en vert transparent le lumen (la "lumière" au sens de creux dans un organe), un vide qui se forme entre le thorax et l'abdomen, et en beige transparent la surface extérieure.

Et le cerveau ?
Côté cerveau, il n'y a pas destruction totale puis formation d'un nouvel organe, mais plutôt un profond remaniement de l'existant. Trois types de modification se déroulent lors du passage de la vie larvaire à la vie adulte :
- certains neurones meurent,
- d'autres modifient leur forme, leurs connexions et leurs propriétés, pour entrer en jeu dans des fonctions qui n'existaient pas chez la chenille, comme le contrôle des ailes,
- d'autres enfin sont maintenus à l'état embryonnaire, les neuroblastes, en attendant la métamorphose finale en papillon.
Malgré ce triple remaniement, le cerveau semble conserver des souvenirs de sa vie larvaire. L'imago, le papillon adulte, revient ainsi pondre sur la plante-hôte de son espèce (l'ortie pour le paon du jour, Aglais io, par exemple), sans que l'on sache aujourd'hui s'il s'agit de mémoire ou d'un processus sensoriel, visuel ou olfactif.

La soupe de chenille : petit historique des connaissances

1949
« La chenille n’est qu’une étape qui prépare les stades suivants : la chrysalide, l’imago. Déjà, chez la chenille, on voit se différencier des groupes de cellules, sortes de bourgeons qui, par leur développement, donneront les organes du papillon ; ce sont les disques imaginaux ; mais ils ne croissent que lentement et donnent l’impression d’être freinés dans leur évolution. Pour quelle raison, à un moment donné, la plupart des organes de la chenille vont-ils subir une destruction, une liquéfaction tandis que les disques imaginaux prendront un développement prépondérant ? […] Nous savons aujourd'hui que, comme pour la mue de laquelle la métamorphose se rapproche à tant d’égards, le facteur principal en jeu est une hormone ou mieux des hormones. »
(Paul Portier, La Biologie des Lépidoptères)
1985
« Le processus physiologique est déterminé à la fois par l’hormone de mue (ecdysone) qui contrôle la mue, et la chute du taux de l’hormone juvénile (JH) qui détermine la transformation en nymphe (perte des caractères larvaires). »
(Dominique Martiré et Jacques Rochat, Les papillons de La Réunion et leurs chenilles)
« Une transformation très importante s’opère alors à l’intérieur de la chrysalide. Les tissus larvaires internes qui baignent dans l’hémolymphe sont remodelés pour former ceux du papillon. […] Les chrysalides peuvent être lisses, poilues ou pourvues de fortes épines. On peut y distinguer nettement les parties principales du futur papillon : la tête, le thorax, l’abdomen, les yeux, les antennes, la trompe allongée et placée entre les pattes ainsi que l’emplacement des ailes. »
(Jean-Paul Laplante, Les Papillons et chenilles du Québec et de l'est du Canada)
2009
« Finalement, la chenille se dépouille de sa dernière peau sous laquelle apparaît la nymphe, ou chrysalide [...]. Débute alors une phase d’attente, pendant laquelle il ne se passe presque rien que puisse discerner un observateur extérieur. [...] Dans la chrysalide va donc s’accomplir une transformation non moins radicale que précédemment dans l’œuf. La plupart des organes larvaires se dissolvent. Les matériaux accumulés sous forme de graisse sont réquisitionnés. L’intérieur de la chrysalide est maintenant rempli d’une bouillie apparemment sans structure. Mais ces réserves vont être utilisées, par les ébauches d’organes déjà présentes, pour construire le corps de l’adulte. »
(Reinhard Schümperli, Merveilles des papillons)
2013
Pour la première fois des images en 3D par l'Université de Manchester (ci-dessus)